Ongoing selective forces driving King penguin evolution

According to life history theory, the most energetically costly activities should match the period of highest resource abundance, which otherwise will result in a “mismatch” interaction (i.e., the match-mismatch hypothesis). A possible interpretation of the match-mismatch hypothesis is that a mismatch refers to a reduction in the fitness of the individuals phenologically out of its optimum timing. However, when external environmental conditions are unpredictable, or when natural systems become more asynchronous, such as under climate change, mismatches could provide adaptive responses at the population level. Under this scenario, the main objective of this thesis is to assess whether individuals born under mismatched environmental conditions can increase the adaptive potential of the whole population. To do so, we used genomes, transcriptomes, and life history data derived from individuals born under match and mismatch conditions in a wild population of king penguins (Aptenodytes patagonicus). At every breeding season, two phenological peaks of hatching take place in king penguin colonies, generating two phenological groups or chicks, early and late, which are born in match and mismatch conditions, respectively. Our results indicate that late-born chicks have a lower accumulation of highly deleterious mutations. This finding is independent of the survival of the chick past the first winter selection. In contrast, we detect a higher accumulation of highly deleterious variants in early chicks, caused by a high frequency of these mutations in chicks that do not survive during the first year of life. These results suggest that the entire late-chick group starts with a lower genetic load threshold in comparison to the early-chick group. Indeed, the early-chick group is more heterogeneous at birth, likely due to a weaker selective pressure when adults breed under matched conditions when there is a peak of resources. We also find evidence of an upregulation of genes related to growth efficiency and tumour suppression in the late-chick group. Late chicks are born a month after their early conspecifics and consequently have less time to grow and accumulate enough body mass until the beginning of the winter, when all chicks pass through a period of long fasting. The gene expression patterns observed in late chicks hints at possible plastic adaptations to grow fast, and also likely to the oxidative molecules produced in this process. Finally, life history data shows patterns indicative of equal post-fledging survival in both phenological groups, even if late chicks fledge at smaller sizes and at lower body condition. Considering future climate change scenarios, in which the King penguin is also predicted to be subjected to drastic habitat losses, mismatched adaptations, such as the ones detected here, could represent an adaptive strategy that avert population from extinction under unpredictable and variable environments.

Secondo la teoria della storia della vita, le attività più costose dal punto di vista energetico dovrebbero corrispondere al periodo di massima abbondanza di risorse, che altrimenti si tradurrà in un'interazione di "mismatch" (ovvero, l'ipotesi di match-mismatch). Una possibile interpretazione dell'ipotesi del match-mismatch è che un "mismatch" si riferisce a una riduzione del fitness degli individui al di fuori dei suoi tempi ottimali. Tuttavia, quando le condizioni ambientali esterne sono imprevedibili o quando i sistemi naturali diventano più asincroni, come nel caso dei cambiamenti climatici, i disallineamenti potrebbero fornire risposte adattative a livello di popolazione. In questo scenario, l'obiettivo principale di questa tesi è valutare se gli individui nati in condizioni ambientali di “mismatch” possano aumentare il potenziale adattativo dell'intera popolazione. Per fare ciò, utilizziamo genomi, trascrittomi e dati sulla storia della vita derivati da individui nati in condizioni di “match” e “mismatch” in una popolazione selvaggia di pinguini reali (Aptenodytes patagonicus). Ad ogni stagione riproduttiva, nelle colonie di pinguini reali si verificano due picchi fenologici di schiusa, che generano due coorti di pulcini, precoci e tardivi, che nascono rispettivamente in condizioni di “match” e “mismatch”. I nostri risultati indicano che i pulcini nati tardi hanno un minore accumulo di mutazioni altamente deleterie. Questo risultato è indipendente dalla sopravvivenza del pulcino oltre la prima selezione invernale. Al contrario, rileviamo un maggiore accumulo di varianti altamente deleterie nei pulcini precoci, causato da un'alta frequenza di queste mutazioni nei pulcini che non sopravvivono durante il primo anno di vita. Questi risultati suggeriscono che l'intera coorte di pulcini tardivi inizia con una soglia di carico genetico inferiore rispetto alla coorte di pulcini precoci. In effetti, la coorte dei primi pulcini è più eterogenea alla nascita, probabilmente a causa di una pressione selettiva più debole quando gli adulti si riproducono in condizioni corrispondenti quando c'è un picco di risorse. Troviamo anche prove di una sovraregolazione dei geni correlati all'efficienza della crescita e alla soppressione del tumore nella coorte di pulcini tardivi. I pulcini tardivi nascono un mese dopo i loro primi conspecifici e di conseguenza hanno meno tempo per crescere e accumulare massa corporea sufficiente fino all'inizio dell'inverno, quando tutti i pulcini attraversano un periodo di lungo digiuno. I modelli di espressione genica osservati nei pulcini tardivi suggeriscono possibili adattamenti plastici per crescere rapidamente e probabilmente anche per le molecole ossidative prodotte in questo processo. Infine, i dati preliminari sulla storia della vita mostrano modelli indicativi di uguale sopravvivenza post-involo in entrambe le coorti, anche se i pulcini tardivi si impennano a taglie più piccole e in condizioni corporee inferiori. Considerando i futuri scenari di cambiamento climatico, in cui si prevede che anche il pinguino reale sarà soggetto a drastiche perdite di habitat, adattamenti non corrispondenti, come quelli rilevati qui, potrebbero essere una manovra preziosa per evitare l'estinzione della popolazione in ambienti imprevedibili e variabili.