Microbiome, metabolic and phenotypic traits in the adaptability of marine sponges to Ocean Acidification

The progressive increase of CO2 emissions into the atmosphere due to anthropogenic activities and the consequent absorption by the oceans are causing important changes in the carbonate chemistry of the seawater and a lowering of its pH. This phenomenon, known as Ocean Acidification, is expected to lead to profound changes in the biodiversity and functioning of marine ecosystems in the next decades. In this context, calcifying organisms are predicted to be severely threatened, while non-calcifying or photosynthetic organisms are forecasted as “winners” in future acidified scenarios. Among non-calcifying organisms, marine sponges can be one of the “winners”. They belong to the phylum Porifera, which is widespread in the marine environments, and are characterized by simple anatomical structures and constitutes one of the oldest sessile taxa. These organisms are of paramount relevance in benthic communities for their capability to recycle nutrients, for their rich associated microbiomes, representing model holobiont systems, and for their metabolic versatility and secondary metabolite production. In this dissertation four Mediterranean sponge species (i.e. Petrosia ficiformis, Chondrosia reniformis, Crambe crambe and Chondrilla nucula) have been selected to conduct an in situ investigation to evaluate adaptation traits to ocean acidification. The experimental work took place along the volcanic CO2 vents off Ischia island, which mimic the lowered pH conditions predicted for the end of this century. The aims of this study included: the investigation of sponges’ distribution across acidified and control sites, and the assessment of acclimatization responses in the morphology, associated microbiomes and metabolomic profiles. The outcomes of this thesis highlight species-specific responses. In general, no morphological traits were found to change in acidified versus control conditions. P. ficiformis and C. crambe revealed changes in their associated microbiomes across the pH gradient, while C. reniformis and C. nucula showed more stable microbiomes. Metabolomics signatures, investigated in P. ficiformis and C. crambe, revealed differences both in primary and secondary metabolites between specimens of P. ficiformis inhabiting acidified and control sites, while slight differences only in primary metabolites were observed for C. crambe across sites. Marine sponges seem to be generally tolerant to ocean acidification, and capable to thrive in extreme conditions. This is the first study investigating the microbiome and metabolome of marine sponges under OA with an in situ approach.

Il progressivo incremento delle emissioni di CO2 in atmosfera dovuto alle attività antropiche ed il conseguente assorbimento da parte degli oceani stanno determinando importanti modificazioni del sistema carbonatico e una diminuzione del pH nei mari a livello globale. Questo fenomeno, noto come acidificazione oceanica, è atteso determinare nei prossimi decenni profonde modificazioni della biodiversità e nel funzionamento degli ecosistemi marini. In particolare, ci si aspetta un forte declino degli organismi calcificanti, mentre organismi non calcificanti, o fototrofi potrebbero essere favoriti. Le spugne sono tra i metazoi bentonici più antichi, sono presenti a tutte le latitudini e svolgono importanti funzioni ecologiche. Tali organismi sono noti contrarre relazioni di simbiosi con numerosi taxa microbici e produrre numerosi metaboliti con diverse funzioni ecologiche. Tuttavia, si conosce ancora poco sugli effetti dell’acidificazione sull’olobionte e sui potenziali meccanismi di acclimatazione e adattamento in risposta all’attesa diminuzione di pH per la fine del secolo. Questo studio ha analizzato, attraverso un approccio multidisciplinare, l'effetto dell'acidificazione oceanica su abbondanza, tratti morfologici, microbioma e metaboloma di Poriferi lungo un gradiente naturale di pH nei pressi dell'isola di Ischia. Sono state studiate quattro specie di spugne, Petrosia ficiformis, Chondrosia reniformis, Crambe crambe e Chondrilla nucula, selezionate in quanto presenti anche in molte altre aree del Mare Mediterraneo, le quali sono state campionate sia in siti acidificati sia in siti di controllo adiacenti. I risultati di questo studio indicano la mancanza di evidenti modificazioni anatomiche-strutturali degli individui che vivono nei siti acidificati rispetto a quelli di controllo. L’analisi del microbioma associato alle spugne evidenzia variazioni specie dipendenti, con cambiamenti in relazione alle condizioni di pH specie-specifici. In particolare, le spugne P. ficiformis e C. crambe mostrano marcati cambiamenti di biodiversità del microbioma associato in relazione all’acidificazione, mentre C. reniformis e C. nucula mostrano microbiomi maggiormente simili tra siti acidificati e di controllo. Anche l’analisi metabolomica condotta su P. ficiformis e C. crambe evidenzia differenze specie dipendenti (i.e. numero di metaboliti in comune molto esiguo) e risposte all’acidificazione specie-specifiche. A tale proposito, il profilo metabolomico della spugna C. crambe è simile tra individui campionati in condizioni di acidificazione e di controllo, mentre quello di P. ficiformis mostra importati differenze in relazione ai valori di pH. Questi risultati, nel loro insieme, suggeriscono processi di acclimatazione dell’olobionte alle condizioni di acidificazione specie-specifici, e come tali da tenere in debita considerazione per una valutazione delle potenziali conseguenze dell’acidificazione oceanica sulla biodiversità e funzioni ecologiche delle spugne. In generale, i risultati di questo studio evidenziano una elevata tolleranza e plasticità delle spugne silicee a condizioni di acidificazione, suggerendo una loro elevata capacità ad adattarsi ad una diminuzione di pH di ca. 0.3-0.4 unità attesa per la fine del secolo.