Microbial biodiversity and viral impact in benthic deep-sea ecosystems

Deep-sea ecosystems cover 95% of the entire globe and are characterized by low temperature, absence of solar radiation, and elevate pressures. Among the deep-sea environments the most remote and unexplored habitats are the hadal trenches, ultra-abyssal systems exceeding also 11000 m depth. Their study represents one of the greatest challenges of the scientific research, due to the high difficulties in reaching such remote habitats. This study presents the first data on virus-prokaryote interactions within the benthic microbial assemblages inhabiting three of the deepest known ocean trenches, Japan, Ogasawara and Mariana Trench. Here, we evaluated the role of viruses as agents of prokaryotic mortality and in influencing the C and nutrient cycles through the cell lysis of their hosts thus contributing to the functioning of the deep-sea microbial food-webs and biogeochemical cycles. Our results reveal that all hadal trenches investigated support high prokaryotic abundances and biomasses favouring high rates of viral lysis and stimulating the release of highly bioavailable organic matter for benthic metabolism. Especially, in the Mariana Trench the viral pressure is likely to be preferentially exerted on the dominant microbial taxa, thus influencing the structure of the microbial food webs and C and N cycling and contributing to explain the high microbial metabolism previously reported in this ultra abyssal ecosystem. In this study, we also investigated the community structure and diversity of prokaryotic assemblages inhabiting the studied trenches. We found a relevant contribution of archaea to trenches’ microbial communities and the predominance of ammonia oxidizers suggesting the key role of chemoautotrophic processes in the functioning of hadal trenches. Moreover, the high prokaryotic richness found, especially at the bottom of the Japan Trench, highlights that hadal ecosystems can be potential hot spot of microbial biodiversity. In addition, the presence within the hadal sediments of prokaryotic taxa found in abyssal habitats leads to hypothesize that hadal trenches are only partially connected to the surrounding benthic ecosystems. In this study, we have also investigated the responses at different time scales of deep-sea microbial assemblages (virus-prokaryote interactions and bacterial diversity) to anthropogenic impact due to mineral exploitation, which will represent a major future threat for deep-sea habitats. The results obtained indicate an increase of viral lysis rates potentially due to a shift in the composition of bacterial assemblages after the mining activity even several years after the impact, with potential consequences on biogeochemical cycles and functioning of the benthic microbial food webs.

Gli ambienti marini profondi ricoprono il 95% del globo terrestre e sono caratterizzati da basse temperature, assenza di luce ed elevate pressioni. Tra i sistemi marini profondi i più remoti e inesplorati sono le fosse adali, sistemi che possono superare gli 11000 m di profondità. Lo studio di questi ambienti estremi rappresenta una delle più grandi sfide della ricerca scientifica a causa delle difficoltà che si presentano nel raggiungerli. Questo studio fornisce i primi dati riguardanti l’impatto dei virus sui procarioti che abitano i sedimenti di tre tra le più profonde fosse oceaniche conosciute, Japan, Ogasawara e Mariana. In questo studio abbiamo esplorato il ruolo dei virus come agenti di mortalità procariotica, in grado di influenzare i cicli di C e nutrienti tramite la lisi cellulare dei loro ospiti contribuendo così al funzionamento delle reti trofiche microbiche e al funzionamento ecosistemico degli ambienti profondi. I nostri risultati rivelano che tutte le fosse adali qui investigate supportano elevate abbondanze e biomasse procariotiche favorendo alti tassi di lisi virale e stimolando il rilascio di materia organica resa così disponibile per le comunità bentoniche. Specialmente nella fossa Mariana la lisi virale è potenzialmente esercitata con maggiore pressione sui taxa microbici dominanti influenzando la struttura della rete trofica microbica e i cicli di C e N, e contribuendo così all’elevato metabolismo procariotico precedentemente riconosciuto in questi sistemi ultra abissali. Oltre alle interazioni microbiche, in questo studio è stata esplorata la diversità delle comunità procariotiche presenti nelle fosse investigate ed è stato determinato l’importante contributo della componente archaeale alla struttura di queste comunità. Il predominio di archaea ammonio-ossidanti suggerisce che i processi chemoautotrofici presentano un ruolo chiave per il funzionamento delle fosse adali. Inoltre, l’elevato numero di taxa, ritrovato specialmente nella fossa Japan, rivela che gli ecosistemi delle fosse adali possono rappresentare hot spot di diversità procariotica. In aggiunta, la presenza di taxa procariotici diffusi in habitat abissali bentonici suggerisce che le fosse adali sono solo parzialmente connesse agli ecosistemi bentonici circostanti. In questo studio abbiamo anche investigato le risposte, su diverse scale temporali, delle comunità microbiche abissali (interazioni virus-procarioti e diversità batterica) all’impatto dell’attività di estrazione di risorse minerarie, che rappresenta una delle future minacce tra le più impattanti per questi ambienti. I risultati ottenuti indicano un aumento dei tassi d’infezione virale sulla componente batterica potenzialmente dovuto ad una cambiamento della composizione in specie di tale componente a seguito dell’attività di mining, anche molti anni dopo l’impatto e con potenziali conseguenze sui cicli biogeochimici e sul funzionamento ecosistemico bentonico.