Footprint of domestication in the common bean (Phaseolus vulgaris L.) genome

The common bean (Phaseolus vulgaris L.) is a diploid (2n = 2x = 22) annual species that is predominantly self-pollinating, and it is the most important grain legume for direct human consumption. This species is characterised by two major geographically distinct gene pools that predate its domestication, and where two independent domestication events occurred: Mesoamerica and the Andes. Many studies have investigated the molecular and phenotypic diversity and the population structure of the common bean, although little information is available on the level and extent of its nucleotide diversity. Here, we focused on the domestication process in Mesoamerica by sequencing 54 gene fragments from a set of 47 accessions of the common bean, most of which were from Mesoamerica (39; as both wild and domesticated forms). Eight additional accessions were included as controls: four from the Andes, two from northern Peru–Ecuador wild populations that are characterised by phaseolin type I (a seed storage protein), and one each of Phaseolus coccineus and Phaseolus dumosus accessions. This study is the first to use a bottom-up approach to identify loci involved in the domestication process of P. vulgaris, and we have identified three outlier genes that might have been the target of artificial selection during the domestication process in Mesoamerica. The use of nucleotide data allowed the identification of a clear reduction in diversity and a higher level of linkage disequilibrium in the domesticated forms, clearly due to the domestication bottleneck. Population structure, principal component, neighbour-joining tree, and network haplotype analyses indicate the occurrence of a single domestication event in Mesoamerica. Finally, an additional outcome of the present study is the identification of 825 single nucleotide polymorphisms. These polymorphisms represent a useful tool for different studies, such as evolutionary studies for Phaseolus species, population genetics studies, and association studies between important agronomic traits and markers for use in breeding programmes.

Il fagiolo comune (Phaseolus vulgaris L.) è una specie annuale diploide (2n = 2x = 22), prevalentemente autocompatibile; è il più importante legume da granella per il consumo diretto. La specie è caratterizzata da due principali pool genici, quello mesoamericano e quello andino, ed in ognuno dei due il fagiolo ha subito una domesticazione indipendente. Molti studi hanno investigato la diversità molecolare e fenotipica e la struttura della popolazione del fagiolo comune, ma non sono molte le informazioni riguardanti la sua diversità nucleotidica. In questo lavoro, è stato studiato il processo di domesticazione in Mesoamerica mediante il sequenziamento di 54 frammenti genici in un set di 47 accessioni di fagiolo, molte delle quali provenenti dal Mesoamerica (39; sia genotipi selvatici che domesticati). Otto accessioni addizionali sono state incluse come controlli: quattro di origine andina, due da popolazioni selvatiche del Nord Perù ed Ecuador caratterizzate dalla faseolina di tipo I (proteina di riserva del seme), e un’accessione di P. coccineus e di P. dumosus. Questo studio rappresenta il primo tentativo di approccio “bottom-up” per identificare loci coinvolti nel processo di domesticazione di P. vulgaris, identificando tre geni come putativi target della selezione artificiale durante la domesticazione in Mesoamerica. L’uso di dati nucleotidici ha permesso di identificare chiaramente una riduzione di diversità genetica e un più esteso linkage disequilibrium nelle forme domesticate rispetto alle selvatiche da imputare al bottleneck della domesticazione. La struttura della popolazione, le analisi PCA, l’albero NJ e i network degli aplotipi hanno indicato un singolo evento di domesticazione in Mesoamerica. Infine, un risultato del presente studio è stata l’individuazione di 825 SNPs. Questi polimorfismi rappresentano uno strumento utile in diversi tipi di studi su P. vulgaris, come quelli di tipo evoluzionistico, di genetica di popolazione o studi di associazione tra tratti agronomici importanti e marker da usare nei programmi di incrocio.